medlitГигиена и санитарияHygiene and Sanitation0016-99002412-0650Federal Scientific Center of Hygiene named after F.F. Erisman10.47470/0016-9900-2022-101-5-503-510medlit-2268Research ArticleГИГИЕНА ОКРУЖАЮЩЕЙ СРЕДЫENVIRONMENTAL HYGIENEПЦР-анализ присутствия вирулентных генов в изолятах E. coli из внешней среды в сравнении с изолятами из кала здоровых и больных воспалительными заболеваниями кишечника людейPCR analysis of the presence of virulent genes E. coli isolates from external environmental in comparison with isolates from feces of healthy people and patients with inflammatory bowel diseaseshttps://orcid.org/0000-0001-7086-0899ПайГ. В.PayGalina V.noemail@neicon.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3554-7690РакитинаД. В.RakitinaDarya V.noemail@neicon.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9133-3665ПаньковаМ. Н.PankovaMarina N.noemail@neicon.ruФедецЗ. Е.FedezZlata E.noemail@neicon.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6295-661XМанияТамари РезоевнаManiyaTamari R.

Науч. сотр. лаб. микробиологии и паразитологии ФГБУ «ЦСП» ФМБА России, 119121, Москва, Россия.

e-mail: TManiya@cspmz.ru

Researcher of Microbiology and Parasitology laboratory in the Centre for Strategic Planning of FMBA of Russia, Moscow, 119121, Russia.

e-mail: TManiya@cspmz.ru 

tmaniya@cspmz.ruhttps://orcid.org/0000-0003-4772-9686ЗагайноваА. В.ZagaynovaAngelika V.noemail@neicon.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7942-8004ЮдинС. М.YudinSergey M.noemail@neicon.ruФГБУ «Центр стратегического планирования и управления медико-биологическими рисками здоровью» Федерального медико-биологического агентстваРоссияCentre for Strategic Planning and Management of Biomedical Health Risks of the Federal Medical Biological AgencyRussian Federation2022070620221015503510Copyright © Пай Г.В., Ракитина Д.В., Панькова М.Н., Федец З.Е., Мания Т.Р., Загайнова А.В., Юдин С.М., 20222022Пай Г.В., Ракитина Д.В., Панькова М.Н., Федец З.Е., Мания Т.Р., Загайнова А.В., Юдин С.М.Pay G.V., Rakitina D.V., Pankova M.N., Fedez Z.E., Maniya T.R., Zagaynova A.V., Yudin S.M.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.rjhas.ru/jour/article/view/2268Введение

Введение. Патогенные Escherichia coli являются значительной угрозой здоровью человека. Передача этого патогена осуществляется в том числе через объекты водной среды, окружающие человека.

Цель исследования — оценка наличия патогенных E. coli в поверхностных и сточных водах. Изоляты из скважин, сточных вод, вод бассейнов и поверхностных водных источников сравнивали с изолятами из кала здоровых людей и людей с воспалительными заболеваниями кишечника.

Материалы и методы

Материалы и методы. Для выявления генетических детерминант потенциальной вирулентности использовали метод ПЦР. Признаками патогенности были выбраны 19 вирулентных генетических детерминант: 11 токсинов, 5 адгезинов и инвазинов и 2 патогенных серотипа. ПЦР-детекцию генов антибиотикорезистентности карбапенемаз и детекцию патотипов E. coli проводили с помощью коммерческих наборов «Амплисенс» согласно протоколу производителя. Проанализировано 47 изолятов E. coli, выделенных из водных объектов окружающей среды (ВООС), 44 изолята из кала практически здоровых людей, 43 изолята из кала больных воспалительными заболеваниями кишечника (ВЗК).

Результаты

Результаты. В целом выявлено сходство группы ВООС и группы, выделенной от здоровых людей. В этих группах выявили 2 типа патогенных детерминанант — токсины CNF1, CNF2 и инвазин einv. Значительно отличаются от этих групп изоляты группы ВЗК. Только в этой группе детектированы регулятор адгезии aggR, инвазивный плазмидный антиген ipaH, гемолизин hly и ген антибиотикоустойчивости NDM. Ген CNF1 выявлялся среди ВЗК достоверно чаще, чем в других группах. Единственный выявленный патотип E. coli, энтероаггрегационный, присутствовал исключительно среди изолятов этой группы.

Ограничения исследования

Ограничения исследования. В рамках данного исследования не удалось сравнить между собой различные объекты внешней среды (поверхностные воды и сточные, объекты очистных сооружений и т. д.) по патогенному бактериальному потенциалу в силу недостаточной представленности каждого типа таких объектов в анализируемой выборке. Это будет предметом наших дальнейших исследований.

Заключение

Заключение. Патогенный потенциал изолятов E. coli из водных источников близок к таковому у изолятов из кала здоровых людей.

Участие авторов

Участие авторов: Пай Г.В. — концепция и дизайн исследования, выполнение экспериментальной работы, статистическая обработка, написание текста, редактирование; Ракитина Д.В. — выполнение экспериментальной работы, написание текста, редактирование; Панькова М.Н. — сбор и обработка материала, выделение изолятов и посев культур; Федец З.Е. — сбор и обработка материала, выделение изолятов и посев культур; Мания Т.Р. — редактирование; Загайнова А.В. — редактирование; Юдин С.М. — редактирование. Все соавторы — утверждение окончательного варианта статьи, ответственность за целостность всех частей статьи.

Конфликт интересов

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов в связи с публикацией данной статьи.

Финансирование

Финансирование. Исследование проведено в рамках НИР «Разработка технологий криоконсервации и архивирования биообразцов микроэкологических ресурсов человека (шифр «Криобанк»)», № АААА-А18-118020590091-2, НИР «Разработка унифицированных методов, включающих отбор проб, для осуществления определения микробиологического и паразитологического загрязнения сточных вод» (шифр «Сточные воды») № АААА-А21-121011190012-3.

Поступила

Поступила: 01.03.2022 / Принята к печати: 12.04.2022 / Опубликована: 31.05.2022

Introduction

Introduction. Pathogenic Escherichia coli presents a real threat to human health. One of the ways of transmission of these isolates is via environmental water sources. Therefore, evaluation of pathogenic potential of E. coli population in water is of great interest. 

Purpose of the study was to compare E. coli isolates from wells, sewers, water pools and surface waters with two control groups — “non-pathogenic” isolates from feces of healthy people and “potentially pathogenic” from feces of people with inflammatory bowel diseases (IBD). 

Materials and methods

Materials and methods. PCR-assay was used to detect potential virulence genes. 19 E. coli virulence genes were analyzed: 11 toxins, 5 adhesion and invasion proteins and 2 diarrhogenic serotypes. The PCR identification of carbapenemase genes and various E. coli pathotypes was performed with the commercial “Amplisense” kits according to the manufacturer’s instruction. The assay was performed on 47 E. coli isolates from water environmental sources (WES), 44 isolates from feces of “practically healthy” people, 43 isolates from feces from IBD patients. 

Results

Results. Isolates from WES were found to be similar to the group of isolates from healthy people. Only 2 types of virulence E. coli were detected in these groups – toxins CNF1 and 2 and invasin einv. IBD group of isolates demonstrated striking difference from the others. Only IBD isolates demonstrated such genes as adhesion regulator aggR, invasive antigen ipaH, hemolysin hly and antibiotic resistance gene NDM. CNF1 gene was found in IBD group significantly more often, than in two other groups. The only pathotype detected in the samples analyzed, enteroaggregative, was limited to the IBD group, too. 

Limitations

Limitations. To compare the pathogenetic potential of E. coli from human feces and environment, 134 isolates were tested for 19 pathogenic genetic determinants, which is a representative selection. Within the analysis, we were unable to compare bacterial pathogenic potential from various environmental sources (surface waters and sewage, treatment facilities etc.) due to the uneven representation of these objects in the selection. It will be the subject of our future studies.

Conclusion

Conclusion. Pathogenic potential of E. coli isolates from environmental water sources was close to that from healthy human feces.

Contribution

Contribution: Pay G.V. — research concept and design, experimental work, statistical processing, text writing, editing. Rakitina D.V. — performing experimental work, writing a text, editing.Pankova M.N., Fedez Z.E. — collection and processing of material, isolation of isolates and sowing of crops.Maniya T.R., Zagainova A.V., Yudin S.M. — editing. All authors are responsible for the integrity of all parts of the manuscript and approval of the manuscript final version.

Conflict of interest

Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.

Acknowledgement

Acknowledgement. The research was carried out within the framework of the research work “Development of technologies for cryopreservation and archiving of biological samples of human microecological resources (code“Cryobank”)” No. АААА-А18-118020590091-2, “Development of unified methods, including sampling, for the determination of microbiological and parasitological contamination of wastewater” (code “Wastewater”) No.  АААА-А21-121011190012-3.

Received

Received: March 1, 2022 / Accepted: April 21, 2022 / Published: May 31, 2022

Escherichia coliвирулентностьметалло-β-лактамаза NDM-типаповерхностные водысточные водывоспалительные заболевания кишечникаEscherichia colivirulencemetallo-β-lactamase NDMsurface waterssewage watersIBDReferencesKaper J.B., Nataro J.P., Mobley H.L. Pathogenic Escherichia coli. Nat. Rev. Microbiol. 2004; 2(2): 123-40. https://doi.org/10.1038/nrmicro818Kaper J.B., Nataro J.P., Mobley H.L. Pathogenic Escherichia coli. Nat. Rev. Microbiol. 2004; 2(2): 123-40. https://doi.org/10.1038/nrmicro818Mull B., Hill V.R. Recovery and detection of Escherichia coli O157:H7 in surface water, using ultrafiltration and real-time PCR. Appl. Environ. Microbiol. 2009; 75(11): 3593-7. https://doi.org/10.1128/AEM.02750-08Mull B., Hill V.R. Recovery and detection of Escherichia coli O157:H7 in surface water, using ultrafiltration and real-time PCR. Appl. Environ. Microbiol. 2009; 75(11): 3593-7. https://doi.org/10.1128/AEM.02750-08Chern E.C., Tsai Y.L., Olson B.H. Occurrence of genes associated with enterotoxigenic and enterohemorrhagic Escherichia coli in agricultural waste lagoons. Appl. Environ. Microbiol. 2004; 70(1): 356-62. https://doi.org/10.1128/aem.70.1.356-362.2004Chern E.C., Tsai Y.L., Olson B.H. Occurrence of genes associated with enterotoxigenic and enterohemorrhagic Escherichia coli in agricultural waste lagoons. Appl. Environ. Microbiol. 2004; 70(1): 356-62. https://doi.org/10.1128/aem.70.1.356-362.2004Hamilton M.J., Hadi A.Z., Griffith J.F., Ishii S., Sadowsky M.J. Large scale analysis of virulence genes in Escherichia coli strains isolated from Avalon Bay, CA. Water Res. 2010; 44(18): 5463-73. https://doi.org/10.1016/j.watres.2010.06.058Hamilton M.J., Hadi A.Z., Griffith J.F., Ishii S., Sadowsky M.J. Large scale analysis of virulence genes in Escherichia coli strains isolated from Avalon Bay, CA. Water Res. 2010; 44(18): 5463-73. https://doi.org/10.1016/j.watres.2010.06.058Lauber C.L., Glatzer L., Sinsabaugh R.L. Prevalence of pathogenic Escherichia coli in recreational waters. J. Great Lakes Res. 2003; 29(2): 301-6. https://doi.org/10.1016/S0380-1330(03)70435-3Lauber C.L., Glatzer L., Sinsabaugh R.L. Prevalence of pathogenic Escherichia coli in recreational waters. J. Great Lakes Res. 2003; 29(2): 301-6. https://doi.org/10.1016/S0380-1330(03)70435-3Sidhu J.P., Ahmed W., Hodgers L., Toze S. Occurrence of virulence genes associated with Diarrheagenic pathotypes in Escherichia coli isolates from surface water. Appl. Environ. Microbiol. 2013; 79(1): 328-35. https://doi.org/10.1128/AEM.02888-12Sidhu J.P., Ahmed W., Hodgers L., Toze S. Occurrence of virulence genes associated with Diarrheagenic pathotypes in Escherichia coli isolates from surface water. Appl. Environ. Microbiol. 2013; 79(1): 328-35. https://doi.org/10.1128/AEM.02888-12Reynolds C., Checkley S., Chui L., Otto S., Neumann N.F. Evaluating the risks associated with Shiga-toxin-producing Escherichia coli (STEC) in private well waters in Canada. Can. J. Microbiol. 2020; 66(5): 337-50. https://doi.org/10.1139/cjm-2019-0329Reynolds C., Checkley S., Chui L., Otto S., Neumann N.F. Evaluating the risks associated with Shiga-toxin-producing Escherichia coli (STEC) in private well waters in Canada. Can. J. Microbiol. 2020; 66(5): 337-50. https://doi.org/10.1139/cjm-2019-0329Fagerström A., Mölling P., Khan F.A., Sundqvist M., Jass J., Söderquist B.Comparative distribution of extended-spectrum beta-lactamase-producing Escherichia coli from urine infections and environmental waters. PLoS One. 2019; 14(11): e0224861. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0224861Fagerström A., Mölling P., Khan F.A., Sundqvist M., Jass J., Söderquist B.Comparative distribution of extended-spectrum beta-lactamase-producing Escherichia coli from urine infections and environmental waters. PLoS One. 2019; 14(11): e0224861. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0224861Bleichenbacher S., Stevens M.J.A., Zurfluh K., Perreten V., Endimiani A., Stephan R., et al. Environmental dissemination of carbapenemase-producing Enterobacteriaceae in rivers in Switzerland. Environ. Pollut. 2020; 265(Pt. B): 115081. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2020.115081Bleichenbacher S., Stevens M.J.A., Zurfluh K., Perreten V., Endimiani A., Stephan R., et al. Environmental dissemination of carbapenemase-producing Enterobacteriaceae in rivers in Switzerland. Environ. Pollut. 2020; 265(Pt. B): 115081. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2020.115081Jang J., Suh Y.S., Di D.Y.W., Unno T., Sadowsky M.J., Hur H.G. Pathogenic Escherichia coli strains producing extended-spectrum β-lactamases in the Yeongsan River basin of South Korea. Environ. Sci. Technol. 2013; 47(2): 1128-36. https://doi.org/10.1021/es303577uJang J., Suh Y.S., Di D.Y.W., Unno T., Sadowsky M.J., Hur H.G. Pathogenic Escherichia coli strains producing extended-spectrum β-lactamases in the Yeongsan River basin of South Korea. Environ. Sci. Technol. 2013; 47(2): 1128-36. https://doi.org/10.1021/es303577uDiab M., Hamze M., Bonnet R., Saras E., Madec J.Y., Haenni M. Extended-spectrum beta-lactamase (ESBL)- and carbapenemase-producing Enterobacteriaceae in water sources in Lebanon. Vet. Microbiol. 2018; 217: 97-103. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2018.03.007Diab M., Hamze M., Bonnet R., Saras E., Madec J.Y., Haenni M. Extended-spectrum beta-lactamase (ESBL)- and carbapenemase-producing Enterobacteriaceae in water sources in Lebanon. Vet. Microbiol. 2018; 217: 97-103. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2018.03.007Montero L., Irazabal J., Cardenas P., Graham J.P., Trueba G. Extended-spectrum beta-lactamase producing-Escherichia coli isolated from irrigation waters and produce in Ecuador. Front. Microbiol. 2021; 12: 709418. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.709418Montero L., Irazabal J., Cardenas P., Graham J.P., Trueba G. Extended-spectrum beta-lactamase producing-Escherichia coli isolated from irrigation waters and produce in Ecuador. Front. Microbiol. 2021; 12: 709418. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.709418Scotta C., Juan C., Cabot G., Oliver A., Lalucat J., Bennasar A., et al. Environmental microbiota represents a natural reservoir for dissemination of clinically relevant metallo-β-lactamases. Antimicrob. Agents Chemother. 2011; 55(11): 5376-9. https://doi.org/10.1128/aac.00716-11Scotta C., Juan C., Cabot G., Oliver A., Lalucat J., Bennasar A., et al. Environmental microbiota represents a natural reservoir for dissemination of clinically relevant metallo-β-lactamases. Antimicrob. Agents Chemother. 2011; 55(11): 5376-9. https://doi.org/10.1128/aac.00716-11Walsh T.R., Weeks J., Livermore D.M., Toleman M.A. Dissemination of NDM-1 positive bacteria in the New Delhi environment and its implications for human health: an environmental point prevalence study. Lancet Infect. Dis. 2011; 11(5): 355-62. https://doi.org/10.1016/s1473-3099(11)70059-7Walsh T.R., Weeks J., Livermore D.M., Toleman M.A. Dissemination of NDM-1 positive bacteria in the New Delhi environment and its implications for human health: an environmental point prevalence study. Lancet Infect. Dis. 2011; 11(5): 355-62. https://doi.org/10.1016/s1473-3099(11)70059-7Baquero F., Martınez J.L., Canton R. Antibiotics and antibiotic resistance in water environments. Curr. Opin. Biotechnol. 2008; 19(3): 260-5. https://doi.org/10.1016/j.copbio.2008.05.006Baquero F., Martınez J.L., Canton R. Antibiotics and antibiotic resistance in water environments. Curr. Opin. Biotechnol. 2008; 19(3): 260-5. https://doi.org/10.1016/j.copbio.2008.05.006Winfield M.D., Groisman E.A. Role of nonhost environments in the lifestyles of Salmonella and Escherichia coli. Appl. Environ. Microbiol. 2003; 69(7): 3687-94.Winfield M.D., Groisman E.A. Role of nonhost environments in the lifestyles of Salmonella and Escherichia coli. Appl. Environ. Microbiol. 2003; 69(7): 3687-94.Ishii S., Sadowsky M.J. Escherichia coli in the environment: implications for water quality and human health. Microbes Environ. 2008; 23(2): 101-8. https://doi.org/10.1264/jsme2.23.101Ishii S., Sadowsky M.J. Escherichia coli in the environment: implications for water quality and human health. Microbes Environ. 2008; 23(2): 101-8. https://doi.org/10.1264/jsme2.23.101Bagley S.T. Habitat association of Klebsiella species. Infect. Control. 1985; 6(2): 52-8. https://doi.org/10.1017/s0195941700062603Bagley S.T. Habitat association of Klebsiella species. Infect. Control. 1985; 6(2): 52-8. https://doi.org/10.1017/s0195941700062603Wellington E.M.H., Boxall A.B.A., Cross P., Feil E.J., Gaze W.H., Hawkey P.M., et al. The role of the natural environment in the emergence of antibiotic resistance in Gram-negative bacteria. Lancet Infect. Dis. 2013; 13(2): 155-65. https://doi.org/10.1016/s1473-3099(12)70317-1Wellington E.M.H., Boxall A.B.A., Cross P., Feil E.J., Gaze W.H., Hawkey P.M., et al. The role of the natural environment in the emergence of antibiotic resistance in Gram-negative bacteria. Lancet Infect. Dis. 2013; 13(2): 155-65. https://doi.org/10.1016/s1473-3099(12)70317-1Ramirez M.S., Traglia G.M., Lin D.L., Tran T., Tolmasky M.E. Plasmid-mediated antibiotic resistance and virulence in gram-negatives: the Klebsiella pneumoniae paradigm. Microbiol. Spectr. 2014; 2(5). https://doi.org/10.1128/microbiolspec.PLAS-0016-2013Ramirez M.S., Traglia G.M., Lin D.L., Tran T., Tolmasky M.E. Plasmid-mediated antibiotic resistance and virulence in gram-negatives: the Klebsiella pneumoniae paradigm. Microbiol. Spectr. 2014; 2(5). https://doi.org/10.1128/microbiolspec.PLAS-0016-2013Pass M.A., Odedra R., Batt R.M. Multiplex PCRs for identification of Escherichia coli virulence genes. J. Clin. Microbiol. 2000; 38(5): 2001-4. https://doi.org/10.1128/JCM.38.5.2001-2004.2000Pass M.A., Odedra R., Batt R.M. Multiplex PCRs for identification of Escherichia coli virulence genes. J. Clin. Microbiol. 2000; 38(5): 2001-4. https://doi.org/10.1128/JCM.38.5.2001-2004.2000Paton A.W., Paton J.C. Detection and characterization of Shiga toxigenic Escherichia coli by using multiplex PCR assays for stx1, stx2, eaeA, Enterohemorrhagic E. coli hlyA, rfbO111, and rfbO15. J. Clin. Microbiol. 1998; 36(2): 598-602. https://doi.org/10.1128/JCM.36.2.598-602.1998Paton A.W., Paton J.C. Detection and characterization of Shiga toxigenic Escherichia coli by using multiplex PCR assays for stx1, stx2, eaeA, Enterohemorrhagic E. coli hlyA, rfbO111, and rfbO15. J. Clin. Microbiol. 1998; 36(2): 598-602. https://doi.org/10.1128/JCM.36.2.598-602.1998Toma C., Lu Y., Higa N., Nakasone N., Chinen I., Baschkier A., et al. Multiplex PCR assay for identification of human diarrheagenic Escherichia coli. J. Clin. Microbiol. 2003; 41(6): 2669-71. https://doi.org/10.1128/JCM.41.6.2669-2671.2003Toma C., Lu Y., Higa N., Nakasone N., Chinen I., Baschkier A., et al. Multiplex PCR assay for identification of human diarrheagenic Escherichia coli. J. Clin. Microbiol. 2003; 41(6): 2669-71. https://doi.org/10.1128/JCM.41.6.2669-2671.2003Compain F., Babosan A., Brisse S., Genel N., Audo J., Ailloud F., et al. Multiplex PCR for detection of seven virulence factors and K1/K2 capsular serotypes of Klebsiella pneumoniae. J. Clin. Microbiol. 2014; 52(12): 4377-80. https://doi.org/10.1128/JCM.02316-14Compain F., Babosan A., Brisse S., Genel N., Audo J., Ailloud F., et al. Multiplex PCR for detection of seven virulence factors and K1/K2 capsular serotypes of Klebsiella pneumoniae. J. Clin. Microbiol. 2014; 52(12): 4377-80. https://doi.org/10.1128/JCM.02316-14Clermont O., Bonacorsi S., Bingen E. Rapid and simple determination of the Escherichia coli phylogenetic group. Appl. Environ. Microbiol. 2000; 66(10): 4555-8. https://doi.org/10.1128/AEM.66.10.4555-4558.2000Clermont O., Bonacorsi S., Bingen E. Rapid and simple determination of the Escherichia coli phylogenetic group. Appl. Environ. Microbiol. 2000; 66(10): 4555-8. https://doi.org/10.1128/AEM.66.10.4555-4558.2000Анализ произвольных таблиц сопряженности с использованием критерия хи-квадрат. Онлайн калькулятор. Доступно: https://medstatistic.ru/calculators/calchit.htmlAnalysis of arbitrary conjugacy tables using the chi-square criterion. Online Calculator. Available at: https://medstatistic.ru/calculators/calchit.html (in Russian)Hofman P., Le Negrate G., Mograbi B., Hofman V., Brest P., Alliana-Schmid A., et al. Escherichia coli cytotoxic necrotizing factor-1 (CNF-1) increases the adherence to epithelia and the oxidative burst of human polymorphonuclear leukocytes but decreases bacteria phagocytosis. J. Leukoc. Biol. 2000; 68(4): 522-8.Hofman P., Le Negrate G., Mograbi B., Hofman V., Brest P., Alliana-Schmid A., et al. Escherichia coli cytotoxic necrotizing factor-1 (CNF-1) increases the adherence to epithelia and the oxidative burst of human polymorphonuclear leukocytes but decreases bacteria phagocytosis. J. Leukoc. Biol. 2000; 68(4): 522-8.Gall-Mas L., Fabbri A., Namini M.R.J., Givskov M., Fiorentini C., Krejsgaard T. The bacterial toxin CNF1 induces activation and maturation of human monocyte-derived dendritic cells.Int. J. Mol. Sci. 2018; 19(5): 1408. https://doi.org/10.3390/ijms19051408Gall-Mas L., Fabbri A., Namini M.R.J., Givskov M., Fiorentini C., Krejsgaard T. The bacterial toxin CNF1 induces activation and maturation of human monocyte-derived dendritic cells.Int. J. Mol. Sci. 2018; 19(5): 1408. https://doi.org/10.3390/ijms19051408Desvaux M., Dalmasso G., Beyrouthy R., Barnich N., Delmas J., Bonnet R. Pathogenicity factors of genomic islands in intestinal and extraintestinal Escherichia coli. Front. Microbiol. 2020; 11: 2065. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.02065Desvaux M., Dalmasso G., Beyrouthy R., Barnich N., Delmas J., Bonnet R. Pathogenicity factors of genomic islands in intestinal and extraintestinal Escherichia coli. Front. Microbiol. 2020; 11: 2065. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.02065Ong C.L., Beatson S.A., Totsika M., Forestier C., McEwan A.G., Schembri M.A. Molecular analysis of type 3 fimbrial genes from Escherichia coli, Klebsiella and Citrobacter species. BMC Microbiol. 2010; 10: 183. https://doi.org/10.1186/1471-2180-10-183Ong C.L., Beatson S.A., Totsika M., Forestier C., McEwan A.G., Schembri M.A. Molecular analysis of type 3 fimbrial genes from Escherichia coli, Klebsiella and Citrobacter species. BMC Microbiol. 2010; 10: 183. https://doi.org/10.1186/1471-2180-10-183Yeh K.M., Lin J.C., Yin F.Y., Fung C.P., Hung H.C., Siu L.K., et al. Revisiting the importance of virulence determinant magA and its surrounding genes in Klebsiella pneumoniae causing pyogenic liver abscesses: exact role in serotype K1 capsule formation. J. Infect. Dis. 2010; 201(8): 1259-67. https://doi.org/10.1086/606010Yeh K.M., Lin J.C., Yin F.Y., Fung C.P., Hung H.C., Siu L.K., et al. Revisiting the importance of virulence determinant magA and its surrounding genes in Klebsiella pneumoniae causing pyogenic liver abscesses: exact role in serotype K1 capsule formation. J. Infect. Dis. 2010; 201(8): 1259-67. https://doi.org/10.1086/606010

The authors declare that there are no conflicts of interest present.