medlitГигиена и санитарияHygiene and Sanitation0016-99002412-0650Federal Scientific Center of Hygiene named after F.F. Erisman10.47470/0016-9900-2023-102-7-648-652ykwiqsmedlit-3265Research ArticleГИГИЕНА ОКРУЖАЮЩЕЙ СРЕДЫENVIRONMENTAL HYGIENEЭффекты действия суточной экспозиции торфяного задымления на репродуктивную и нервную системы самцов белых крысEffects of daily exposure to peat smoke on the reproductive and nervous systems in male white ratshttps://orcid.org/0000-0002-8165-8052ВокинаВера АлександровнаVokinaVera A.

Канд. биол. наук, ст. науч. сотр. лаб. биомоделирования и трансляционной медицины ФГБНУ «Восточно-Сибирский институт медико-экологических исследований», 665826, Ангарск.

e-mail: vokina.vera@gmail.com

MD, PhD, senior researcher at the laboratory of biomodelling and translational medicine of the East Siberian Institute of Medical and Environmental Research, Angarsk, 665826, Russian Federation.

e-mail: vokina.vera@gmail.com

vokina.vera@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0003-1052-4601СоседоваЛариса М.SosedovaLarisa M.noemail@neicon.ruhttps://orcid.org/0000-0002-6100-6292НовиковМихаил А.NovikovMikhail A.noemail@neicon.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3709-8676АндрееваЕлизавета С.AndreevaElizaveta S.noemail@neicon.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0665-8060ТитовЕвгений А.TitovEvgeniy A.noemail@neicon.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2536-1550РукавишниковВиктор С.RukavishnikovViktor S.noemail@neicon.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1246-8327СавченковМихаил Ф.SavchenkovMikhail F.noemail@neicon.ruФГБНУ «Восточно-Сибирский институт медико-экологических исследований»РоссияEast-Siberian Institute of Medical and Ecological ResearchRussian Federation2023310820231027648652Copyright © Вокина В.А., Соседова Л.М., Новиков М.А., Андреева Е.С., Титов Е.А., Рукавишников В.С., Савченков М.Ф., 20232023Вокина В.А., Соседова Л.М., Новиков М.А., Андреева Е.С., Титов Е.А., Рукавишников В.С., Савченков М.Ф.Vokina V.A., Sosedova L.M., Novikov M.A., Andreeva E.S., Titov E.A., Rukavishnikov V.S., Savchenkov M.F.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.rjhas.ru/jour/article/view/3265Введение

Введение. Регулярное возникновение масштабных торфяных пожаров является актуальной медико-экологической проблемой. Образующийся дым представляет собой сложную смесь загрязняющих веществ, оказывающих серьёзное влияние на качество воздуха и здоровье населения.

Материалы и методы

Материалы и методы. В экспериментальных условиях осуществляли воздействие на взрослых самцов белых крыс торфяного дыма в течение 24 ч, концентрации РМ2,5 и CO составляли 0,92 ± 0,08 и 40,8 ± 1,9 мг/м3 соответственно. По окончании экспозиции проводили исследование в тесте «открытое поле», ЭЭГ-исследование и гистологический анализ семенников и головного мозга экспонированных дымом животных, после чего их спаривали с интактными самками. Оценивали постнатальную гибель и динамику набора массы тела у потомства в первую неделю жизни, а также поведение и показатели электроэнцефалографии в период половой зрелости.

Результаты

Результаты. У экспонированных дымом самцов выявлено повышение двигательной активности, тревожности и нарушение показателей ЭЭГ. Установлено увеличение клеток-теней и дегенеративно изменённых нейронов в нервной ткани; в семенниках изменений не выявлено. Воздействие торфяного дыма в период прогенеза повышало мертворождаемость и смертность потомства в первую неделю жизни, однако не оказывало влияния на прирост массы тела. Нарушение структуры поведения зафиксировано только у самок из полученного потомства. Выявлено нарастание медленноволновой активности головного мозга у самцов из полученного потомства.

Ограничения исследования

Ограничения исследования. Исследование ограничено изучением на беспородных белых крысах последствий однократного 24-часового воздействия торфяного дыма.

Заключение

Заключение. Однократное воздействие торфяного дыма в течение 24 ч при концентрации РМ2,5 = 0,92 ± 0,08 и CO = 40,8 ± 1,9 мг/м3 сопровождается значительными морфофункциональными изменениями ЦНС у белых крыс. Торфяной дым при отсутствии гонадотоксического действия на самцов перед спариванием вызывает специфические изменения в поведении и биоэлектрической активности мозга их потомства.

Соблюдение этических стандартов. Исследование одобрено локальным этическим комитетом ФГБНУ ВСИМЭИ (протокол № 32/19 от 10.09.2019 г.), проведено в соответствии с Европейской конвенцией о защите позвоночных животных, используемых для экспериментов или в иных научных целях (ETS N 123), директивой Европейского парламента и Совета Европейского союза 2010/63/EC от 22.09.2010 г. о защите животных, использующихся для научных целей.

Участие авторов

Участие авторов: Вокина В.А. — концепция, поиск литературы, проведение эксперимента, написание, статистическая обработка, оформление статьи; Соседова Л.М. — концепция, поиск литературы, написание, оформление статьи, ответственность за целостность всех частей статьи; Новиков М.А. — поиск и перевод литературных источников, проведение эксперимента; Андреева Е.С. — обоснование актуальности, поиск литературы, проведение эксперимента, обработка результатов; Титов Е.А. — морфометрическая обработка результатов;Рукавишников В.С. — руководство, аналитическая работа, обсуждение актуальности и результатов; Савченков М.Ф. — обсуждение актуальности и результатов. Все соавторы — утверждение окончательного варианта статьи, ответственность за целостность всех частей статьи.

Конфликт интересов

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов в связи с публикацией данной статьи.

Финансирование

Финансирование. Работа выполнялась по плану НИР в рамках государственного задания, а также в рамках гранта № 075-15-2020-787 Министерства науки и высшего образования Российской Федерации на выполнение крупного научного проекта по приоритетным направлениям научно-технологического развития (проект «Фундаментальные основы, методы и технологии цифрового мониторинга и прогнозирования экологической обстановки Байкальской природной территории»).

Поступила

Поступила: 11.04.2023 / Принята к печати: 07.06.2023 / Опубликована: 30.08.2023

Introduction

Introduction. The regular occurrence of large-scale peat fires is an urgent medical and environmental problem of the modern scientific community. The peat smoke is a complex mixture of pollutants that have a serious impact on air quality and public health.

Materials and methods

Materials and methods. Adult male rats were exposed to peat smoke for 24 hours, the concentrations of PM2.5 and CO were 0.92±0.08 mg/m3 and 40.8±1.9 mg/m3, respectively. After exposure an open field examination, EEG examination and histological analysis of the testes and brain were performed, after which they were mated with intact females. Postnatal death of offspring in the first week of life, body weight, behaviour and electroencephalography indicators during puberty were evaluated.

Results

Results. There was showed an increase in motor activity, anxiety, and violation of EEG indicators in rat males exposed to peat smoke. Both an increase in shadow cells and degeneratively altered neurons in the nervous tissue were found. No changes were detected in the testes. Exposure to peat smoke during conception increased stillbirth and mortality of offspring during the first week of life, but did not affect weight gain. Violation of behaviour structure was recorded only in females offspring. An increase in slow-wave activity of the brain in males offspring was revealed.

Limitations

Limitations. The study was limited to studying the effects of a single 24-hour exposure to peat smoke on outbred white rats.

Conclusion

Conclusion. A single peat smoke exposure for 24 hours at a concentration of PM2.5=0.92±0.08 mg/m3 and CO=40.8±1.9 mg/m3 leads to significant morphological and functional changes in the CNS. In the absence of a gonadotoxic effect, peat smoke exposure on males before mating causes specific changes in the behavior and bioelectrical activity of the brain of their offspring.

Compliance with ethical standards. The study was approved by the Local Ethics Committee (LEC) of the East Siberian Institute of Medical and Environmental Research (Protocol of the LEC of the No. 32/19 of 09/10/2019), conducted in accordance with the European Convention for the Protection of Vertebrates Used for Experiments or Other Scientific Purposes (ETS N 123), directive of the European Parliament and the Council of the European Union 2010/63/EC of 22.09.2010 on the protection of animals used for scientific purposes.

Contribution

Contribution: Vokina V.A. — concept, literature search, experiment, writing, statistical processing, article design, Sosedova L.M. — concept, literature search, writing, article design, responsibility for the integrity of all parts of the article; Novikov M.A. — search and translation of literary sources, experiment; Andreeva E.S. — justification of relevance, literature search, experiment, results processing; Titov E.A. — morphometric results processing; Rukavishnikov V.S. — guidance, analytical work, discussion of relevance and results; Savchenkov M.F. — discussion of relevance and results. All authors are responsible for the integrity of all parts of the manuscript and approval of the manuscript final version.

Conflict of interest

Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.

Acknowledgment

Acknowledgment. The work was carried out according to the research plan within the framework of the state task andsupported by the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation, the grant No. 075-15-2020-787for implementation of Major scientific projects on priority areas of scientific and technological development (the project «Fundamentals, methods and technologies for digital monitoring and forecasting of the environmental situation on the Baikal natural territory»).

Received

Received: April 11, 2023 / Accepted: June 7, 2023 / Published: August 30, 2023

торфяной дымкрысыпотомстворепродуктивный потенциалбиоэлектрическая активностьморфометрия нервной тканиэтологическая структура поведенияpeat smokeratsoffspringreproductive potentialbioelectric activitymorphometry of nervous tissueethological structure of behaviourReferencesHoscilo A., Page S.E., Tansey K.J., Rieley J.O. Effect of repeated fires on land cover change on peatland in southern Central Kalimantan, Indonesia, 1973 to 2005. Int. J. Wildland Fire. 2011; 20(4): 578–88. https://doi.org/10.1071/WF10029Hoscilo A., Page S.E., Tansey K.J., Rieley J.O. Effect of repeated fires on land cover change on peatland in southern Central Kalimantan, Indonesia, 1973 to 2005. Int. J. Wildland Fire. 2011; 20(4): 578–88. https://doi.org/10.1071/WF10029Flores B.M., Piedade M.T.F., Nelson B.W. Fire disturbance in Amazonian blackwater floodplain forests. Plant Ecol. Divers. 2014; 7(1–2): 319–27. https://doi.org/10.1080/17550874.2012.716086Flores B.M., Piedade M.T.F., Nelson B.W. Fire disturbance in Amazonian blackwater floodplain forests. Plant Ecol. Divers. 2014; 7(1–2): 319–27. https://doi.org/10.1080/17550874.2012.716086Davies G.M., Kettridge N., Stoof C.R., Gray A., Ascoli D., Fernandes P.M., et al. The role of fire in UK peatland and moorland management: the need for informed, unbiased debate. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 2016; 371(1696): 20150342. https://doi.org/10.1098/rstb.2015.0342Davies G.M., Kettridge N., Stoof C.R., Gray A., Ascoli D., Fernandes P.M., et al. The role of fire in UK peatland and moorland management: the need for informed, unbiased debate. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 2016; 371(1696): 20150342. https://doi.org/10.1098/rstb.2015.0342Kim Y.H., Tong H., Daniels M., Boykin E., Krantz Q.T., McGee J., et al. Cardiopulmonary toxicity of peat wildfire particulate matter and the predictive utility of precision cut lung slices. Part. Fibre Toxicol. 2014; 11: 29. https://doi.org/10.1186/1743-8977-11-29Kim Y.H., Tong H., Daniels M., Boykin E., Krantz Q.T., McGee J., et al. Cardiopulmonary toxicity of peat wildfire particulate matter and the predictive utility of precision cut lung slices. Part. Fibre Toxicol. 2014; 11: 29. https://doi.org/10.1186/1743-8977-11-29Lelieveld J., Evans J.S., Fnais M., Giannadaki D., Pozzer A. The contribution of outdoor air pollution sources to premature mortality on a global scale. Nature. 2015; 525(7569): 367–71. https://doi.org/10.1038/nature15371Lelieveld J., Evans J.S., Fnais M., Giannadaki D., Pozzer A. The contribution of outdoor air pollution sources to premature mortality on a global scale. Nature. 2015; 525(7569): 367–71. https://doi.org/10.1038/nature15371Reid C.E., Brauer M., Johnston F.H., Jerrett M., Balmes J.R., Elliott C.T. Critical review of health impacts of wildfire smoke exposure. Environ. Health Perspect. 2016; 124(9): 1334–43. https://doi.org/10.1289/ehp.1409277Reid C.E., Brauer M., Johnston F.H., Jerrett M., Balmes J.R., Elliott C.T. Critical review of health impacts of wildfire smoke exposure. Environ. Health Perspect. 2016; 124(9): 1334–43. https://doi.org/10.1289/ehp.1409277Sun X., Luo X., Zhao C., Zhang B., Tao J., Yang Z., et al. The associations between birth weight and exposure to fine particulate matter (PM2.5) and its chemical constituents during pregnancy: A meta-analysis. Environ. Pollut. 2016; 211: 38–47. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2015.12.022Sun X., Luo X., Zhao C., Zhang B., Tao J., Yang Z., et al. The associations between birth weight and exposure to fine particulate matter (PM2.5) and its chemical constituents during pregnancy: A meta-analysis. Environ. Pollut. 2016; 211: 38–47. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2015.12.022Abdo M., Ward I., O’Dell K., Ford B., Pierce J.R., Fischer E.V., et al. Impact of wildfire smoke on adverse pregnancy outcomes in Colorado, 2007–2015. Int. J. Environ. Res. Public Health. 2019; 16(19): 3720. https://doi.org/10.3390/ijerph16193720Abdo M., Ward I., O’Dell K., Ford B., Pierce J.R., Fischer E.V., et al. Impact of wildfire smoke on adverse pregnancy outcomes in Colorado, 2007–2015. Int. J. Environ. Res. Public Health. 2019; 16(19): 3720. https://doi.org/10.3390/ijerph16193720Sosedova L.M., Vokina V.A., Novikov M.A., Rukavishnikov V.S., Andreeva E.S., Zhurba O.M., et al. Paternal biomass smoke exposure in rats produces behavioral and cognitive alterations in the offspring. Toxics. 2021; 9(1): 3. https://doi.org/10.3390/toxics9010003 https://elibrary.ru/jplkzoSosedova L.M., Vokina V.A., Novikov M.A., Rukavishnikov V.S., Andreeva E.S., Zhurba O.M., et al. Paternal biomass smoke exposure in rats produces behavioral and cognitive alterations in the offspring. Toxics. 2021; 9(1): 3. https://doi.org/10.3390/toxics9010003 https://elibrary.ru/jplkzoSwiston J.R., Davidson W., Attridge S., Li G.T., Brauer M., van Eeden S.F. Wood smoke exposure induces a pulmonary and systemic inflammatory response in firefighters. Euro. Respir. J. 2008; 32(1): 129–38. https://doi.org/10.1183/09031936.00097707Swiston J.R., Davidson W., Attridge S., Li G.T., Brauer M., van Eeden S.F. Wood smoke exposure induces a pulmonary and systemic inflammatory response in firefighters. Euro. Respir. J. 2008; 32(1): 129–38. https://doi.org/10.1183/09031936.00097707Adetona O., Dunn K., Hall D.B., Achtemeier G., Stock A., Naeher L.P. Personal PM2.5 exposure among wildland firefighters working at prescribed forest burns in Southeastern United States. J. Occup. Environ. Hygiene. 2011; 8(8): 503–11. https://doi.org/10.1080/15459624.2011.595257Adetona O., Dunn K., Hall D.B., Achtemeier G., Stock A., Naeher L.P. Personal PM2.5 exposure among wildland firefighters working at prescribed forest burns in Southeastern United States. J. Occup. Environ. Hygiene. 2011; 8(8): 503–11. https://doi.org/10.1080/15459624.2011.595257Kulikov A.V., Tikhonova M.A., Kulikov V.A. Automated measurement of special preference in the open field test with transmitted lighting. J. Neurosci. Methods. 2008; 170(2): 345–51. https://doi.org/10.1016/j.jneumeth.2008.01.024.Kulikov A.V., Tikhonova M.A., Kulikov V.A. Automated measurement of special preference in the open field test with transmitted lighting. J. Neurosci. Methods. 2008; 170(2): 345–51. https://doi.org/10.1016/j.jneumeth.2008.01.024.Kim Y.H., Warren S.H., Krantz Q.T., King C., Jaskot R., Preston W.T., et al. Mutagenicity and lung toxicity of smoldering vs. flaming emissions from various biomass fuels: implications for health effects from wildland fires. Environ. Health Perspectives. 2018; 126(1): 017011. https://doi.org/10.1289/ehp2200Kim Y.H., Warren S.H., Krantz Q.T., King C., Jaskot R., Preston W.T., et al. Mutagenicity and lung toxicity of smoldering vs. flaming emissions from various biomass fuels: implications for health effects from wildland fires. Environ. Health Perspectives. 2018; 126(1): 017011. https://doi.org/10.1289/ehp2200Martin B.L., Thompson L.C., Kim Y.H., King C, Snow S., Schladweiler M., et al. Peat smoke inhalation alters blood pressure, baroreflex sensitivity, and cardiac arrhythmia risk in rats. J. Toxicol. Environ. Health. 2020; 83(23-24): 748–63. https://doi.org/10.1080/15287394.2020.1826375Martin B.L., Thompson L.C., Kim Y.H., King C, Snow S., Schladweiler M., et al. Peat smoke inhalation alters blood pressure, baroreflex sensitivity, and cardiac arrhythmia risk in rats. J. Toxicol. Environ. Health. 2020; 83(23-24): 748–63. https://doi.org/10.1080/15287394.2020.1826375Свидерская Н.Е. Синхронная электрическая активность мозга. М.: Наука; 1987.Sviderskaya N.E. Synchronous Electrical Activity of the Brain [Sinkhronnaya elektricheskaya aktivnost’ mozga]. Moscow: Nauka; 1987. (in Russian)Desmedt J.D., Tomberg C. Transient phase-locking of 40 Hz oscillation in prefrontal and parietal human cortax reflects the process of conscious somatic perception. Neurosci. Letters. 1994; 168(1–2): 126–9. https://doi.org/10.1016/0304-3940(94)90432-4Desmedt J.D., Tomberg C. Transient phase-locking of 40 Hz oscillation in prefrontal and parietal human cortax reflects the process of conscious somatic perception. Neurosci. Letters. 1994; 168(1–2): 126–9. https://doi.org/10.1016/0304-3940(94)90432-4Cheng G.L., Zeng H., Leung M.K., Zhang H.J., Lau B.W., Liu Y.P., et al. Heroin abuse accelerates biological aging: a novel insight from telomerase and brain imaging interaction. Transl. Psychiatry. 2013; 3(5): e260. https://doi.org/10.1038/tp.2013.36Cheng G.L., Zeng H., Leung M.K., Zhang H.J., Lau B.W., Liu Y.P., et al. Heroin abuse accelerates biological aging: a novel insight from telomerase and brain imaging interaction. Transl. Psychiatry. 2013; 3(5): e260. https://doi.org/10.1038/tp.2013.36Heßelbach K., Kim G.J., Flemming S., Häupl T., Bonin M., Dornhof R., et al. Disease relevant modifications of the methylome and transcriptome by particulate matter (PM2.5) from biomass combustion. Epigenetics. 2017; 12(9): 779–92. https://doi.org/10.1080/15592294.2017.1356555Heßelbach K., Kim G.J., Flemming S., Häupl T., Bonin M., Dornhof R., et al. Disease relevant modifications of the methylome and transcriptome by particulate matter (PM2.5) from biomass combustion. Epigenetics. 2017; 12(9): 779–92. https://doi.org/10.1080/15592294.2017.1356555Schuller A., Bellini C., Jenkins T.G., Eden M., Matz J., Oakes J., et al. Simulated wildfire smoke significantly alters sperm DNA methylation patterns in a murine model. Toxics. 2021; 9(9): 199. https://doi.org/10.3390/toxics9090199Schuller A., Bellini C., Jenkins T.G., Eden M., Matz J., Oakes J., et al. Simulated wildfire smoke significantly alters sperm DNA methylation patterns in a murine model. Toxics. 2021; 9(9): 199. https://doi.org/10.3390/toxics9090199Gosalvez J., Lopez-Fernandez C., Hermoso A., Fernández J.L., Kjelland M.E. Sperm DNA fragmentation in zebrafish (Danio rerio) and its impact on fertility and embryo viability – implications for fisheries and aquaculture. Aquaculture. 2014; 433: 173–82. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2014.05.036Gosalvez J., Lopez-Fernandez C., Hermoso A., Fernández J.L., Kjelland M.E. Sperm DNA fragmentation in zebrafish (Danio rerio) and its impact on fertility and embryo viability – implications for fisheries and aquaculture. Aquaculture. 2014; 433: 173–82. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2014.05.036Горбатова Д.М., Жанатаев А.К., Немова Е.П., Дурнев А.Д. Повреждения ДНК в клетках плацент и эмбрионов крыс, подвергнутых воздействию торфяного дыма; антигенотоксический эффект афобазола. Экологическая генетика. 2016; 14(2): 50–6. https://doi.org/10.17816/ecogen14250-56 https://elibrary.ru/wfrwdpGorbatova D.M., Zhanataev A.K., Nemova E.P., Durnev A.D. DNA damage in the placenta and embryos of rats exposed to peat smoke: Antigenotoxic effects of afobazole. Ekologicheskaya genetika. 2017; 7(6): 712–6. https://doi.org/10.1134/S2079059717060053Ивашова Д.М., Литвинова С.А., Воронина Т.А., Цорин И.Б. Эффекты пренатального воздействия торфяного дыма на эмоциональное поведение потомства крыс и коррекция их фабомотизолом. Медицинский академический журнал. 2021; 21(1): 47–58. https://doi.org/10.17816/MAJ60528 https://elibrary.ru/tkmcunIvashova D.M., Litvinova S.A., Voronina T.A., Tsorin I.B. Effects prenatal exposure to peat smoke on the emotional behavior of rat offspring and its correction with fabomotizole. Meditsinskiy akademicheskiy zhurnal. 2021; 21(1): 47–58. https://doi.org/10.17816/MAJ60528 https://elibrary.ru/tkmcun (in Russian)

The authors declare that there are no conflicts of interest present.