medlitГигиена и санитарияHygiene and Sanitation0016-99002412-0650Federal Scientific Center of Hygiene named after F.F. Erisman10.47470/0016-9900-2024-103-9-920-924hagtclmedlit-4348Research ArticleГИГИЕНА ОКРУЖАЮЩЕЙ СРЕДЫENVIRONMENTAL HYGIENEОсобенности микробиома почв захороненийFeatures of the microbiome of burial soilshttps://orcid.org/0000-0003-2275-9010УшаковаОльга ВладимировнаUshakovaOlga V.

Канд. мед. наук, вед. науч. сотр. отд. гигиены ФГБУ «ЦСП» ФМБА России, 119121, Москва, Россия

e-mail: Oushakova@cspmz.ru

MD, PhD, leading researcher of the Hygiene Department, A.N. Sysin Research Institute of Human Ecology and Environmental Hygiene of the Center for Strategic Planning and Management of Biomedical Health Risks, Moscow, 119121, Russian Federation

e-mail: Oushakova@cspmz.ru

Oushakova@cspmz.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2067-8014РахманинЮрий АнатольевичRakhmaninYuriy A.

Доктор мед. наук, профессор, академик РАН, гл. науч. сотр. ФГБУ «ЦСП» ФМБА России, 119121, Москва, Россия

e-mail: awme@mail.ru

MD, PhD, DSci., professor, academician of the RAS, Chief scientific adviser of the A.N. Sysin Research Institute of Human Ecology and Environmental Hygiene of the Center for Strategic Planning and Management of Biomedical Health Risks, Moscow, 119121, Russian Federation, Federal Scientific Center of Hygiene named after F.F. Erisman, Mytishchi, 141014, Russian Federation

e-mail: awme@mail.ru

awme@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5765-0192ЕвсееваИрина СергеевнаEvseevaIrina S.

Канд. мед. наук, ст. науч. сотр. отд. гигиены ФГБУ «ЦСП» ФМБА России, 119121, Москва, Россия

e-mail: Ievseeva@cspmz.ru

MD, PhD, senior researcher at the Hygiene Department, A.N. Sysin Research Institute of Human Ecology and Environmental Hygiene of the Center for Strategic Planning and Management of Biomedical Health Risks, Moscow, 119121, Russian Federation

e-mail: Ievseeva@cspmz.ru

Ievseeva@cspmz.ruНаучно-исследовательский институт экологии человека и гигиены окружающей среды имени А.Н. Сысина ФГБУ «Центр стратегического планирования и управления медико-биологическими рисками здоровью» Федерального медико-биологического агентстваРоссияA.N. Sysin Research Institute of Human Ecology and Environmental Hygiene of the Center for Strategic Planning and Management of Biomedical Health Risks of the FMBARussian FederationНаучно-исследовательский институт экологии человека и гигиены окружающей среды имени А.Н. Сысина ФГБУ «Центр стратегического планирования и управления медико-биологическими рисками здоровью» Федерального медико-биологического агентства; ФБУН «Федеральный научный центр гигиены имени Ф.Ф. Эрисмана» Федеральной службы по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человекаРоссияA.N. Sysin Research Institute of Human Ecology and Environmental Hygiene of the Center for Strategic Planning and Management of Biomedical Health Risks of the FMBA; Federal Scientific Center of Hygiene named after F.F. ErismanRussian Federation2024161020241039920924Copyright © Ушакова О.В., Рахманин Ю.А., Евсеева И.С., 20242024Ушакова О.В., Рахманин Ю.А., Евсеева И.С.Ushakova O.V., Rakhmanin Y.A., Evseeva I.S.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.rjhas.ru/jour/article/view/4348Введение

Введение. В Российской Федерации, как и во многих странах, значительные площади отведены под захоронения. В зависимости от химического и биологического воздействия может происходить изменение микробного состава почвы территорий захоронения. На этот процесс влияет множество факторов: влажность, исходное содержание органических и минеральных веществ, уровень кислотности, структура почвы и особенности протекания внутрипочвенных газофазных реакций. Ключевыми участниками процесса разложения органического материала являются бактерии и грибы, многообразие и динамика которых напрямую зависят от степени загрязнения почв поллютантами.

Цель исследования — анализ микробиоты кладбищенской почвы в различных её слоях.

Материалы и методы

Материалы и методы. Объектами исследования для оценки микробиома почв были кладбища Москвы (Николо-Хованское, Николо-Архангельское, Перепеченское), Московской (Мытищинское, Домодедовское), Тульской (Городское кладбище № 1 МКП КСО, г. Тула), Курской (старое городское кладбище, г. Курчатов) областей, Красноярского (г. Железногорск) и Алтайского (г. Яровое) краёв.

Результаты

Результаты. Установлено, что наиболее распространёнными в изученных почвах бактериями являются Enterococcus spp. (81%), Bacillus spp. (75%) и кишечная палочка (45,1%). Грибы Penicillium spp. выделены из 61% проб. Выявленные профили микробиоты образцов исследованных кладбищенских почв отражают микробный состав тела человека, что позволяет обосновать основные методы и алгоритм идентификации процессов разложения в зависимости от временных рамок захоронений.

Ограничение исследования

Ограничение исследования. Ограничением исследования является то, что не оценивался риск контакта с кладбищенской почвой, поскольку не все роды выделенных микроорганизмов можно было идентифицировать по их биохимическим свойствам.

Заключение

Заключение. Исследования, проведённые на территориях кладбищ, показали, насколько разнообразен микробиом почв в местах захоронений и различен в зависимости от глубины отбора проб. Выделенные в ходе исследования профили микробиоты образцов кладбищенской почвы отражают прижизненный микробный состав тела человека, что позволяет обосновать подходы к идентификации процессов разложения в зависимости от временных рамок захоронений.

Соблюдение этических стандартов. Исследование не требовало одобрения локального этического комитета.

Участие авторов

Участие авторов: Ушакова О.В. — концепция и дизайн исследования, написание текста, сбор материала и обработка данных, редактирование, утверждение окончательного варианта статьи; Рахманин Ю.А. — концепция и дизайн исследования, редактирование, утверждение окончательного варианта статьи; Евсеева И.С. — сбор материала и обработка данных. Все соавторы — утверждение окончательного варианта статьи, ответственность за целостность всех частей статьи.

Конфликт интересов

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов в связи с публикацией данной статьи.

Финансирование

Финансирование. Исследования проводились в рамках государственного задания по теме «Мониторинг» в ФГБУ «ЦСП» ФМБА России.

Поступила

Поступила: 16.04.2024 / Поступила после доработки: 03.06.2024 / Принята к печати: 19.06.2024 / Опубликована: 16.10.2024

Introduction

Introduction. On the territory of the Russian Federation, as well as worldwide, a large amount of space is allocated for burials. The soils found in the burial areas have their own characteristics. In the scientific literature there is a few works devoted to the problem of hygienic assessment of cemeteries from the point of view of their impact on the environment, as well as on the population living next to necrosols or working on them. Depending on the chemical and biological effects, the microbial composition of the soil changes. This process is influenced by many factors, including humidity, the initial content of organic and mineral substances, level of acidity, structure of the soil and peculiarities of the course of intra-soil gas-phase reactions. The key participants in the decomposition of organic material are bacteria and fungi, the diversity and dynamics of which directly depend on the degree of soil contamination with pollutants.

The purpose of this study was to analyze the microbiota of cemetery soil in its various layers.

Materials and methods

Materials and methods. The cemeteries of Moscow (NikoloKhovanskoye, Nikolo-Arkhangelskoye, Perepechenskoye), Moscow (Mytishchenskoye, Domodedovo), Tula (Municipal Cemetery No. 1 of the Municipal State Enterprise of the Municipal Formation of the City of Tula Combine of Specialized Services), Kursk (old city cemetery Kurchatov), Krasnoyarsk (Zheleznogorsk) regions and Altai (Yarovoye) Krais were selected as research objects for assessing the microbiome of soils.

Results

Results. The most common bacterial pathogens were found to be Enterococcus spp. (81%), Bacillus spp. (75%) and E. coli (45.1%). Mushrooms of Penicillium spp.. were isolated from 61% of the samples. The revealed microbiota profiles of the samples of the studied cemetery soils reflect the microbial composition of humans, which allows substantiating the main methods and algorithm for identifying decomposition processes depending on the time frame of burials.

Limitations

Limitations. The limitation of the study is due to the risk of contact with cemetery soil was not assessed, since not all genera of isolated microorganisms could be identified by their biochemical properties.

Conclusion

Conclusion. Studies conducted in cemetery areas have shown how diverse the soil microbiome is in burial sites and varies depending on the depth of sampling. The microbiota profiles of cemetery soil samples identified during the study reflect the lifetime microbial composition of the human body, which makes it possible to substantiate approaches to identifying decomposition processes depending on the time frame of burials.

Compliance with ethical standards. The approval of the local ethics committee is not required for this study.

Contribution

Contribution: Ushakova O.V. — the concept and design of the study, writing the text, collecting material and processing data, editing, approving the final version of the article; Rakhmanin Yu.A. — the concept and design of the study, editing, approving the final version of the article; Evseeva I.S. — collecting material and processing data. All authors are responsible for the integrity of all parts of the manuscript and approval of the manuscript final version

Conflict of interest

Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.

Acknowledgement

Acknowledgement. Acknowledgment. The research was carried out within the framework of the state task on the topic “Monitoring” at the Center for Strategic Planning and Management of Biomedical Health Risks of the FMBA of Russia.

Received

Received: April 19, 2024 / Revised: June 3, 2024 / Accepted: June 19, 2024 / Published: October 16, 2024

кладбищамикробиомпочвамикробиологический рискcemeteriesmicrobiomesoilmicrobiological riskReferencesÜçisik A.S., Rushbrook P. The Impact of Cemeteries on the Environment and Public Health: an Introductory Briefing. Copenhagen: WHO; 1998.Üçisik A.S., Rushbrook P. The Impact of Cemeteries on the Environment and Public Health: an Introductory Briefing. Copenhagen: WHO; 1998.Eldor A.P., Frey S.D. Soil Microbiology, Ecology and Biochemistry. Elsevier; 2023.Eldor A.P., Frey S.D. Soil Microbiology, Ecology and Biochemistry. Elsevier; 2023.Bourget M.Y., Fanin N., Fromin N., Hättenschwiler S., Roumet C., Shihan A., et al. Plant litter chemistry drives long‐lasting changes in the catabolic capacities of soil microbial communities. Functional Ecology. 2023; 37(7): 2014–28. https://doi.org/10.1111/1365-2435.14379Bourget M.Y., Fanin N., Fromin N., Hättenschwiler S., Roumet C., Shihan A., et al. Plant litter chemistry drives long‐lasting changes in the catabolic capacities of soil microbial communities. Functional Ecology. 2023; 37(7): 2014–28. https://doi.org/10.1111/1365-2435.14379Valderrama-Beltrán S., Gualtero S., Álvarez-Moreno C., Gil F., Ruiz A.J., Rodríguez J.Y., et al. Risk factors associated with methicillin-resistant Staphylococcus aureus skin and soft tissue infections in hospitalized patients in Colombia. Int. J. Infect. Dis. 2019; 87: 60–6. https://doi.org/10.1016/j.ijid.2019.07.007Valderrama-Beltrán S., Gualtero S., Álvarez-Moreno C., Gil F., Ruiz A.J., Rodríguez J.Y., et al. Risk factors associated with methicillin-resistant Staphylococcus aureus skin and soft tissue infections in hospitalized patients in Colombia. Int. J. Infect. Dis. 2019; 87: 60–6. https://doi.org/10.1016/j.ijid.2019.07.007Asare M.O., Šmejda L., Horák J., Holodňák P., Černý M., Pavlu V., et al. Human burials can affect soil elemental composition for millennia – analysis of necrosols from the Corded Ware Culture graveyard in the Czech Republic. Archaeol. Anthropol. Sci. 2020; 12(11): 255. https://doi.org/10.1007/s12520-020-01211-1Asare M.O., Šmejda L., Horák J., Holodňák P., Černý M., Pavlu V., et al. Human burials can affect soil elemental composition for millennia – analysis of necrosols from the Corded Ware Culture graveyard in the Czech Republic. Archaeol. Anthropol. Sci. 2020; 12(11): 255. https://doi.org/10.1007/s12520-020-01211-1García-López Z., Martínez Cortizas A., Álvarez-Fernández N., López-Costas O. Understanding Necrosol pedogenetical processes in post-Roman burials developed on dunes sands. Sci. Rep. 2022; 12(1): 10619. https://doi.org/10.1038/s41598-022-14750-5García-López Z., Martínez Cortizas A., Álvarez-Fernández N., López-Costas O. Understanding Necrosol pedogenetical processes in post-Roman burials developed on dunes sands. Sci. Rep. 2022; 12(1): 10619. https://doi.org/10.1038/s41598-022-14750-5Krištuf P., Janovský M., Turek J., Horák J., Ferenczi L., Hejcman M. Neolithic long barrows were built on the margins of settlement zones as revealed by elemental soil analysis at four sites in the Czech Republic. J. Archaeol. Sci. 2023; 160(105881): 105881. https://doi.org/10.1016/j.jas.2023.105881Krištuf P., Janovský M., Turek J., Horák J., Ferenczi L., Hejcman M. Neolithic long barrows were built on the margins of settlement zones as revealed by elemental soil analysis at four sites in the Czech Republic. J. Archaeol. Sci. 2023; 160(105881): 105881. https://doi.org/10.1016/j.jas.2023.105881Семенов В.М., Лебедева Т.Н., Зинякова Н.Б., Хромычкина Д.П., Соколов Д.А., Лопес де Гереню В.О. и др. Зависимость разложения органического вещества почвы и растительных остатков от температуры и влажности в длительных инкубационных экспериментах. Почвоведение. 2022; (7): 860–75. https://doi.org/10.31857/S0032180X22070085 https://elibrary.ru/ackyugSemenov V.M., Lebedeva T.N., Zinyakova N.B., Khromychkina D.P., Sokolov D.A., Lopes de Gerenyu V.O., et al. The dependence of decomposition of soil organic matter and plant residues on temperature and humidity in long-term incubation experiments. Pochvovedenie. 2022; (7): 860–75. https://doi.org/10.31857/S0032180X22070085 https://elibrary.ru/ackyug (in Russian)Drewnik M., Żyea M. Properties and classification of heavily eroded post-chernozem soils in Proszowice Plateau (southern Poland). Soil Sci. Annu. 2019; 70(3): 225–33. https://doi.org/10.2478/ssa-2019-0020Drewnik M., Żyea M. Properties and classification of heavily eroded post-chernozem soils in Proszowice Plateau (southern Poland). Soil Sci. Annu. 2019; 70(3): 225–33. https://doi.org/10.2478/ssa-2019-0020Tripathi M., Gaur R. Bioactivity of soil microorganisms for agriculture development. In: Microbes in Land Use Change Management. Elsevier; 2021: 197–220. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-824448-7.00012-7Tripathi M., Gaur R. Bioactivity of soil microorganisms for agriculture development. In: Microbes in Land Use Change Management. Elsevier; 2021: 197–220. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-824448-7.00012-7Messelhäußer U., Ehling-Schulz M. Bacillus cereus – a multifaceted opportunistic pathogen. Curr. Clin. Microbiol. Rep. 2018; 5: 120–5. https://doi.org/10.1007/s40588-018-0095-9Messelhäußer U., Ehling-Schulz M. Bacillus cereus – a multifaceted opportunistic pathogen. Curr. Clin. Microbiol. Rep. 2018; 5: 120–5. https://doi.org/10.1007/s40588-018-0095-9Майгиер Л., Рахмонов О., Беднарек Р. Особенности почв заброшенных кладбищ северной Польши на песчаных субстратах. Почвоведение. 2014; (6): 759. https://doi.org/10.7868/S0032180X14060082 https://elibrary.ru/sepzwfMajgier L., Rahmonov O., Bednarek R. Features of abandoned cemetery soils on sandy substrates in northern Poland. Pochvovedenie. 2014; (6): 759. https://doi.org/10.7868/S0032180X14060082 https://elibrary.ru/sepzwf (in Russian)Greinert A., Kostecki J. The problem of identifying and classifying post-cemetery soils in urban areas. Geoderma. 2024; 442: 116774. https://doi.org/10.1016/j.geoderma.2024.116774Greinert A., Kostecki J. The problem of identifying and classifying post-cemetery soils in urban areas. Geoderma. 2024; 442: 116774. https://doi.org/10.1016/j.geoderma.2024.116774Charzynski P., Bednarek R., Świtoniak M., Żołnowska B. Ekranic technosols and urbic technosols of Toruń necropolis. Geologija. 2011; 53(4): 179–85. https://doi.org/10.6001/geologija.v53i4.1905Charzynski P., Bednarek R., Świtoniak M., Żołnowska B. Ekranic technosols and urbic technosols of Toruń necropolis. Geologija. 2011; 53(4): 179–85. https://doi.org/10.6001/geologija.v53i4.1905Majgier L., Rahmonov O. Selected chemical properties of Necrosols from the abandoned cemeteries Słabowo and Szymonka (Great Mazurian Lakes District). Bull. Geogr. Phys. Geogr. Ser. 2012; 5: 43–55. https://doi.org/10.2478/v10250-012-0003-8Majgier L., Rahmonov O. Selected chemical properties of Necrosols from the abandoned cemeteries Słabowo and Szymonka (Great Mazurian Lakes District). Bull. Geogr. Phys. Geogr. Ser. 2012; 5: 43–55. https://doi.org/10.2478/v10250-012-0003-8Żychowski J. Impact of cemeteries on groundwater chemistry: A review. Catena. 2012; 93: 29–37. https://doi.org/10.1016/j.catena.2012.01.009Żychowski J. Impact of cemeteries on groundwater chemistry: A review. Catena. 2012; 93: 29–37. https://doi.org/10.1016/j.catena.2012.01.009Ministry of Infrastructure and Development Poland. Regulation of the Minister of Infrastructure and Development of February 27, 2015 on the methodology for determining the energy performance of a building or part of a building and energy performance certificates; 2015.Ministry of Infrastructure and Development Poland. Regulation of the Minister of Infrastructure and Development of February 27, 2015 on the methodology for determining the energy performance of a building or part of a building and energy performance certificates; 2015.Forbes S.L., Stuart B.H., Dent B.B. The effect of the burial environment on adipocere formation. Forensic Sci Int. 2005; 154(1): 24–34. https://doi.org/10.1016/j.forsciint.2004.09.107Forbes S.L., Stuart B.H., Dent B.B. The effect of the burial environment on adipocere formation. Forensic Sci Int. 2005; 154(1): 24–34. https://doi.org/10.1016/j.forsciint.2004.09.107Ubelaker D.H., DeGaglia C.M. The impact of scavenging: perspective from casework in forensic anthropology. Forensic Sci. Res. 2020; 5(1): 32–7. https://doi.org/10.1080/20961790.2019.1704473Ubelaker D.H., DeGaglia C.M. The impact of scavenging: perspective from casework in forensic anthropology. Forensic Sci. Res. 2020; 5(1): 32–7. https://doi.org/10.1080/20961790.2019.1704473Mou Y., Ye L., Ye M., Yang D., Jin M. A retrospective study of patients with a delayed diagnosis of allergic bronchopulmonary aspergillosis/allergic bronchopulmonary mycosis. Allergy Asthma Proc. 2014; 35(2): e21–6. https://doi.org/10.2500/aap.2014.35.3731Mou Y., Ye L., Ye M., Yang D., Jin M. A retrospective study of patients with a delayed diagnosis of allergic bronchopulmonary aspergillosis/allergic bronchopulmonary mycosis. Allergy Asthma Proc. 2014; 35(2): e21–6. https://doi.org/10.2500/aap.2014.35.3731Ярец Ю.И. Патогенный потенциал бактерий группы ESKAPE, выделенных из ран: характеристика фено-и генотипических маркеров и возможность их практического применения. Журнал Гродненского государственного медицинского университета. 2022; 20(4): 400–13. https://doi.org/10.25298/2221-8785-2022-20-4-400-413 https://elibrary.ru/vtsaleYarets Yu.I. Pathogenic potential of ESKAPE group bacteria isolated from wounds: characterization of phenotypic and genotypic markers and possibility of their practical application. Zhurnal Grodnenskogo gosudarstvennogo meditsinskogo universiteta. 2022; 20(4): 400–13. https://doi.org/10.25298/2221-8785-2022-20-4-400-413 https://elibrary.ru/vtsale (in Russian)Bocchi M.B., Cianni L., Perna A., Vitiello R., Greco T., Maccauro G., et al. A rare case of Bacillus megaterium soft tissues infection. Acta Biomed. 2020; 91(14-S): e2020013. https://doi.org/10.23750/abm.v91i14-s.10849Bocchi M.B., Cianni L., Perna A., Vitiello R., Greco T., Maccauro G., et al. A rare case of Bacillus megaterium soft tissues infection. Acta Biomed. 2020; 91(14-S): e2020013. https://doi.org/10.23750/abm.v91i14-s.10849García-Solache M., Rice L.B. The enterococcus: a model of adaptability to its environment. Clin. Microbiol. Rev. 2019; 32(2): e00058–18. https://doi.org/10.1128/cmr.00058-18García-Solache M., Rice L.B. The enterococcus: a model of adaptability to its environment. Clin. Microbiol. Rev. 2019; 32(2): e00058–18. https://doi.org/10.1128/cmr.00058-18Rezatofighi S.E., Mirzarazi M., Salehi M. Virulence genes and phylogenetic groups of uropathogenic Escherichia coli isolates from patients with urinary tract infection and uninfected control subjects: a case-control study. BMC Infect. Dis. 2021; 21(1): 361. https://doi.org/10.1186/s12879-021-06036-4Rezatofighi S.E., Mirzarazi M., Salehi M. Virulence genes and phylogenetic groups of uropathogenic Escherichia coli isolates from patients with urinary tract infection and uninfected control subjects: a case-control study. BMC Infect. Dis. 2021; 21(1): 361. https://doi.org/10.1186/s12879-021-06036-4

The authors declare that there are no conflicts of interest present.